Nucleic Acid-based Protein Labeling Tools for Visualization of Membrane Receptors

doi:10.7503/cjcu20240567

Abstract

Abstract:

Dynamic and complex cellular activities， such as cell communication and signal transduction， rely on the participation of various membrane receptors. Nucleic acids are important tools for developing membrane receptor visualization strategies in live cells. In this review， protein labeling techniques based on nucleic acid probes are summarized from two aspects： non-covalent target recognition and covalent coupling. The latest research progress of these labeling techniques in the visualization of important molecular information， such as membrane receptor expression， glycoform and protein-protein interactions， was systematically reviewed. The existing challenges and future development in this field were discussed and prospected.

Key words: Membrane receptor, Nucleic acid probe, Protein labeling, Visualization

CLC Number:

O657.3

TrendMD:

CHEN Shan, ZHUO Yufei, LI Jingying. Nucleic Acid-based Protein Labeling Tools for Visualization of Membrane Receptors[J]. Chem. J. Chinese Universities, 2025, 46(7): 20240567.

Figures/Tables 7

References 111

[1]	Li J.， Wang L.， Tian J.， Zhou Z.， Li J.， Yang H.， Chem. Soc. Rev.， 2020， 49（5）， 1545—1568
[2]	Pan L.， Fu T. M.， Zhao W.， Zhao L.， Chen W.， Qiu C.， Liu W.， Liu Z.， Piai A.， Fu Q.， Chen S.， Wu H.， Chou J. J.， Cell， 2019， 176（6）， 1477—1489
[3]	Trenker R.， Jura N.， Curr. Opin. Cell Biol.， 2020， 63， 174—185
[4]	Wang M.， Yang D.， Lu Q.， Liu L.， Cai Z.， Wang Y.， Wang H. H.， Wang P.， Nie Z.， Nano Lett.， 2022， 22（21）， 8445—8454
[5]	Wang H.， Wang Y.， Wan Y.， Shang J.， Wang Q.， Jiang Y.， Liu X.， Wang F.， Adv. Funct. Mater.， 2023， 33， 2302708
[6]	Pasquale E. B.， Nat. Rev. Cancer， 2024， 24（1）， 5—27
[7]	Gao Y.， Luan X.， Melamed J.， Brockhausen I.， Cells， 2021， 10（5）， 1252
[8]	Simons M.， Gordon E.， Claesson⁃Welsh L.， Nat. Rev. Mol. Cell Biol.， 2016， 17（10）， 611—625
[9]	Olsson A. K.， Dimberg A.， Kreuger J.， Claesson⁃Welsh L.， Nat. Rev. Mol. Cell Biol.， 2006， 7（5）， 359—371
[10]	Rist D.， DePalma T.， Stagner E.， Tallman M M.， Venere M.， Skardal A.， Schultz Z D.， ACS Sens.， 2023， 8（12）， 4636—4645
[11]	Zhao X.， Na N.， Ouyang J.， Talanta， 2024， 267， 125222
[12]	Zhang X.， Yin J.， Pan W.， Li Y.， Li N.， Tang B.， Anal. Bioanal. Chem.， 2023， 415（1）， 67—82
[13]	Lappano R.， Maggiolini M.， Nat. Rev. Drug Discov.， 2010， 10（1）， 47—60
[14]	Kuai H.， Zhao Z.， Mo L.， Liu H.， Hu X.， Fu T.， Zhang X.， Tan W.， J. Am. Chem. Soc.， 2017， 139（27）， 9128—9131
[15]	Li Y.， Qian M.， Cheng Y.， Qiu X.， Colloid Surface B， 2025， 248， 114486
[16]	Christopoulos A.， Nat. Rev. Drug Discov.， 2002， 1（3）， 198—210
[17]	Caval T.， Alisson⁃Silva F.， Schwarz F.， Theranostics， 2023， 13（8）， 2605—2615
[18]	Chatham J. C.， Patel R. P.， Nat. Rev. Cardiol.， 2024， 21（8）， 525—544
[19]	Chen S.， Li J.， Liang H.， Lin X. H.， Li J.， Yang H. H.， Chemistry， 2018， 24（60）， 15988—15992
[20]	Chen S.， Xu Z.， Yang W.， Lin X.， Li J.， Li J.， Yang H.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2019， 58（50）， 18186—18190
[21]	Wang Y.， Xiong Y.， Song L.， He S.， Yao F.， Wu Y.， Shi K.， He L.， Biomacromolecules， 2023， 24（7）， 3228—3236
[22]	Li H.， Zhang C.， Hu Y.， Liu P.， Sun F.， Chen W.， Zhang X.， Ma J.， Wang W.， Wang L.， Wu P.， Liu Z.， Nat. Cell Biol.， 2021， 23（6）， 642—651
[23]	Xiao M.， Lai W.， Man T.， Chang B.， Li L.， Chandrasekaran A. R.， Pei H.， Chem. Rev.， 2019， 119（22）， 11631—11717
[24]	Ai L.， Peng T.， Li Y.， Kuai H.， Sima Y.， Su M.， Wang D.， Yang Q.， Wang X. Q.， Tan W.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2022， 61（33）， e202109500
[25]	Tang Q.， Lai W.， Wang P.， Xiong X.， Xiao M.， Li L.， Fan C.， Pei H.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2021， 60（27）， 15013—15019
[26]	Schroder M. S.， Harwardt M. I. E.， Rahm J. V.， Li Y.， Freund P.， Dietz M. S.， Heilemann M.， Methods， 2021， 193， 38—45
[27]	Wang Y.， Baars I.， Fordos F.， Hogberg B.， ACS Nano， 2021， 15（6）， 9614—9626
[28]	Cremers G. A. O.， Rosier B.， Meijs A.， Tito N. B.， Van Duijnhoven S. M. J.， Van Eenennaam H.， Albertazzi L.， De Greef T. F. A.， J. Am. Chem. Soc.， 2021， 143（27）， 10131—10142
[29]	Chen B.， Wang Y.， Ma W.， Cheng H.， Sun H.， Wang H.， Huang J.， He X.， Wang K.， Anal. Chem.， 2020， 92（22）， 15104—15111
[30]	Ang Y. S.， Li J.， Chua P J.， Ng C T.， Bay B H.， Yung L L.， Anal. Chem.， 2018， 90（10）， 6193—6198
[31]	Qiu Y.， Liu Y.， Zheng W.， Chen J.， Yang Y.， He X.， Lin C.， Ke R.， Anal. Chem.， 2024， 96（50）， 19863—19868
[32]	Taura J.， Lopez⁃Cano M.， Fernandez⁃Duenas V.， Ciruela F.， Curr. Protoc.， 2023， 3（6）， e794
[33]	Krieger C. C.， Boutin A.， Neumann S.， Gershengorn M. C.， Front Endocrinol.， 2022， 13， 989626
[34]	Sethi S.， Hidaka K.， Sugiyama H.， Endo M.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2021， 60（37）， 20342—20349
[35]	Stephanopoulos N.， Freeman R.， North H. A.， Sur S.， Jeong S. J.， Tantakitti F.， Kessler J. A.， Stupp S. I.， Nano Lett.， 2015， 15（1）， 603—609
[36]	Fang T.， Alvelid J.， Spratt J.， Ambrosetti E.， Testa I.， Teixeira A. I.， ACS Nano， 2021， 15（2）， 3441—3452
[37]	Krissanaprasit A.， Key C. M.， Pontula S.， LaBean T. H.， Chem. Rev.， 2021， 121（22）， 13797—13868
[38]	Zhao L.， Tang C.， Xu L.， Zhang Z.， Li X.， Hu H.， Cheng S.， Zhou W.， Huang M.， Fong A.， Liu B.， Tseng H. R.， Gao H.， Liu Y.， Fang X.， Small， 2016， 12（8）， 1072—1081
[39]	Wei Y.， Long S.， Zhao M.， Zhao J.， Zhang Y.， He W.， Xiang L.， Tan J.， Ye M.， Tan W.， Yang Y.， Yuan Q.， J. Am. Chem. Soc.， 2024， 146（1）， 319—329
[40]	Gao T.， Pei R.， ACS Appl. Bio. Mater.， 2020， 3（10）， 7080—7086
[41]	Cheng E. L.， Cardle II， Kacherovsky N.， Bansia H.， Wang T.， Zhou Y.， Raman J.， Yen A.， Gutierrez D.， Salipante S. J.， Des Georges A.， Jensen M. C.， Pun S. H.， J. Am. Chem. Soc.， 2022， 144（30）， 13851—13864
[42]	Bi S.， Chen W.， Fang Y.， Wang Y.， Zhang Q.， Guo H.， Ju H.， Liu Y.， J. Am. Chem. Soc.， 2023， 145（9）， 5041—5052
[43]	Wu X.， Liu H.， Han D.， Peng B.， Zhang H.， Zhang L.， Li J.， Liu J.， Cui C.， Fang S.， Li M.， Ye M.， Tan W.， J. Am. Chem. Soc.， 2019， 141（27）， 10760—10769
[44]	Chen J.， He J.， Bing T.， Feng Y.， Lyu Y.， Lei M.， Tan W.， Anal. Chem.， 2024， 96（26）， 10601—10611
[45]	Xie S.， Wang Z.， Fu T.， Zheng L.， Wu H.， He L.， Huang H.， Yang C.， Wang R.， Qian X.， Qiu L.， Tan W.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2022， 61（31）， e202201220
[46]	Trads J. B.， Torring T.， Gothelf K. V.， Acc. Chem. Res.， 2017， 50（6）， 1367—1374
[47]	Sacca B.， Niemeyer， C. M.， Chem. Soc. Rev.， 2011， 40（12）， 5910—5921
[48]	Yan X.， Zhang H.， Wang Z.， Peng H.， Tao J.， Li X. F.， Chris Le X.， Chem. Commun.， 2018， 54， 7491—7494
[49]	Liu T.， Ma C. J.， Yuan B. F.， Feng Y. Q.， Science China Chemistry， 2018， 61（4）， 381—392
[50]	Whited J.， Zhang X.， Nie H.， Wang D.， Li Y.， Sun X. L.， ACS Chem. Biol.， 2018， 13（9）， 2364—2374
[51]	Wu J.， Li N.， Yao Y.， Tang D.， Yang D.， Ongachwa Machuki J.， Li J.， Yu Y.， Gao F.， Anal. Chem.， 2018， 90（24）， 14368—14375
[52]	Ghosh P.， Chemistry， 2024， 30，（64）， e202401983
[53]	Shi P.， Zhao N.， Lai J.， Coyne J.， Gaddes E. R.， Wang Y.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2018， 57（23）， 6800—6804
[54]	Fu Y.， Qian H.， Zhou X.， Wu Y.， Song L.， Chen K.， Bai D.， Yang Y.， Li J.， Xie G.， Anal. Bioanal. Chem.， 2021， 413（28）， 6929—6939
[55]	Liu L.， Chen X.， Sun B.， Anal. Chem.， 2022， 94（40）， 13745—13752
[56]	Chen X.， Qiu L.， Cai R.， Cui C.， Li L.， Jiang J. H.， Tan W.， ACS Appl. Mater. Interfaces， 2020， 12（34）， 37845—37850
[57]	Albright S.， Cacace M.， Tivon Y.， Deiters A.， J. Am. Chem. Soc.， 2023， 145（30）， 16458—16463
[58]	Cui C.， Zhang H.， Wang R.， Cansiz S.， Pan X.， Wan S.， Hou W.， Li L.， Chen M.， Liu Y.， Chen X.， Liu Q.， Tan W.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2017， 56（39）， 11954—11957
[59]	Yang W.， Nan H.， Xu Z.， Huang Z.， Chen S.， Li J.， Li J.， Yang H.， Anal. Chem. 2021， 93（36）， 12265—12272
[60]	Lajoie M. J.， Boyken S. E.， Salter A. I.， Bruffey J.， Rajan A.， Langan R. A.， Olshefsky A.， Muhunthan V.， Bick M. J.， Gewe M.， Quijano⁃Rubio A.， Johnson， J.， Lenz G.， Nguyen A.， Pun S.， Correnti C. E.， Riddell S. R.， Baker D.， Science， 2020， 369， 1637—1643
[61]	Rajaram P.， Chandra P.， Ticku S.， Pallavi B. K.， Rudresh K. B.， Mansabdar P.， Indian J. Dent. Res.， 2017， 28（6）， 687—694
[62]	Chen K.， Mao M.， Huo L.， Wang G.， Pu Z.， Zhang Y.， ACS Appl. Mater. Interfaces， 2024， 16（23）， 29760—29769
[63]	Young O.， Ngo N.， Lin L.， Stanbery L.， Creeden J. F.， Hamouda D.， Nemunaitis J.， Curr. Probl. Cancer， 2023， 47（1）， 100917
[64]	Zhang W.， Wang H.， Sun M.， Deng X.， Wu X.， Ma Y.， Li M.， Shuoa S. M.， You Q.， Miao L.， Cancer Commun.， 2020， 40， 69—80
[65]	Strauss S.， Nickels P. C.， Strauss M. T.， Jimenez Sabinina V.， Ellenberg J.， Carter J. D.， Gupta S.， Janjic N.， Jungmann R.， Nat. Methods， 2018， 15（9）， 685—688
[66]	Yan Q.， Cai M.， Zhou L.， Xu H.， Shi Y.， Sun J.， Jiang J.， Gao J.， Wang H.， Nanoscale Adv.， 2019， 1（1）， 291—298
[67]	Chen J.， Li H.， Wu Q.， Yan Q.， Sun J.， Liang F.， Liu Y.， Wang H.， Anal. Chem.， 2021， 93（2）， 936—945
[68]	Jing Y.， Cai M.， Zhou L.， Jiang J.， Gao J.， Wang H.， Talanta， 2020， 217， 121037
[69]	Li Z.， Shen Q.， Wang X.， Wang X.， Yue T.， Shu Y.， Wang Z.， Sensors and Actuators B： Chemical， 2024， 415， 136000
[70]	Ma W.， Sun H.， Chen B.， Jia R.， Huang J.， Cheng H.， He X.， Huang M.， Wang K.， Anal. Chem.， 2021， 93（43）， 14552—14559
[71]	Yuan K.， Meng H. M.， Wu Y.， Chen J.， Xu H.， Qu L.， Li L.， Li Z.， CCS Chemistry， 2022， 4（5）， 1597—1609
[72]	Jacobson O.， Weiss I. D.， Wang L.， Wang Z.， Yang X.， Dewhurst A.， Ma Y.， Zhu G.， Niu G.， Kiesewetter D. O.， Vasdev N.， Liang S. H.， Chen X.， J. Nucl. Med.， 2015， 56（11）， 1780—1785
[73]	Wang L.， Jacobson O.， Avdic D.， Rotstein B. H.， Weiss I. D.， Collier L.， Chen X.， Vasdev N.， Liang S. H.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2015， 54（43）， 12777—12781
[74]	Ding D.， Zhao H.， Wei， D.， Yang， Q.， Yang C.， Wang R.， Chen Y.， Li L.， An S.， Xia Q.， Huang G.， Liu J.， Xiao Z.， Tan W.， Research， 2023， 6， 126
[75]	Liu X.， Mao D.， Song Y.， Zhu L.， Isak A. N.， Lu C.， Deng G.， Chen F.， Sun F.， Yang Y.， Zhu X.， Tan W.， Sci. Adv.， 2022， 8（2）， eabk0133
[76]	Hu X.， Chi H.， Fu X.， Chen J.， Dong L.， Jiang S.， Li Y.， Chen J.， Cheng M.， Min Q.， Tian Y.， Zhang P.， J. Am. Chem. Soc.， 2024， 146（4）， 2514—2523
[77]	Mao M.， Lin Z.， Chen L.， Zou Z.， Zhang J.， Dou Q.， Wu J.， Chen J.， Wu M.， Niu L.， Fan C.， Zhang Y.， J. Am. Chem. Soc.， 2023， 145（9）， 5447—5455
[78]	Fan Y.， Li L.， Lu M.， Si H.， Tang B.， Chem. Commun.， 2019， 55（28）， 4043—4046
[79]	Chen B.， Ma W.， Long X.， Cheng H.， Sun H.， Huang J.， Jia R.， He X.， Wang K.， Anal. Chem.， 2022， 94（5）， 2502—2509
[80]	Diao N.， Hou J.， Peng X.， Wang Y.， He A.， Gao H.， Yang L.， Guo P.， Wang J.， Han D.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2024， 63（40）， e202406330
[81]	Bo B.， Li W.， Li J.， Han C.， Fang Q.， Yang M.， Ni J.， Zhou C.， ACS Appl. Mater. Interfaces， 2023， 15（14）， 17696—17704
[82]	Tian F.， Zhang S.， Liu C.， Han Z.， Liu Y.， Deng J.， Li Y.， Wu X.， Cai L.， Qin L.， Chen Q.， Yuan Y.， Liu Y.， Cong Y.， Ding B.， Jiang Z.， Sun J.， Nat. Commun.， 2021， 12（1）， 2536
[83]	Zhang Q.， Ma R.， Zhang Y.， Zhao J.， Wang Y.， Xu Z.， ACS Sens.， 2023， 8（2）， 875—883
[84]	Li Y.， Deng J.， Han Z.， Liu C.， Tian F.， Xu R.， Han D.， Zhang S.， Sun J.， J. Am. Chem. Soc.， 2021， 143（3）， 1290—1295
[85]	Li N.， Zhang W.， Lin L.， Shah S. N. A.， Li Y.， Lin J. M.， Anal. Chem.， 2019， 91（4）， 2600—2604.
[86]	Jiang H.， Lopez⁃Aguilar A.， Meng L.， Gao Z.， Liu Y.， Tian X.， Yu G.， Ovryn B.， Moremen K. W.， Wu P.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2018， 57（4）， 967—971
[87]	Yuan Y.， Wu L.， Shen S.， Wu S.， Burdick M. M.， Life Sci.， 2016， 149， 138—145
[88]	Li S.， Mao A.， Huo F.， Wang X.， Guo Y.， Liu L.， Yan C.， Ding L.， Ju H.， Materials Today， 2021， 49， 85—96
[89]	Li J.， Liu S.， Sun L.， Li W.， Zhang S. Y.， Yang S.， Li J.， Yang H. H.， J. Am. Chem. Soc.， 2018， 140（48）， 16589—16595
[90]	Liu Z.， Liang Y.， Cao W.， Gao W.， Tang B.， Anal. Chem.， 2021， 93（25）， 8915—8922
[91]	Li T.， Xing S.， Liu Y.， Anal. Chem.， 2023， 95（48）， 17790—17797
[92]	Shao Z.， Yuan H.， Zhou Z.， Wang Y.， Hou P.， Nan H.， Wang W.， Tan W.， Li J.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2022， 61（41）， e202210069
[93]	Kang S.， Zhu L.， Wang W.， Lu Y.， You Z.， Zhang C.， Xu Y.， Yang C.， Song Y.， Science China Chemistry， 2022， 65（6）， 1204—1211
[94]	Xu L.， Lu S.， Wang H.， Xu H.， Ye B. C.， Anal. Chem.， 2023， 95（42）， 15745—15754
[95]	Zhu L.， Xu Y.， Wei X.， Lin H.， Huang M.， Lin B.， Song Y.， Yang C.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2021， 60（33）， 18111—18115
[96]	Lemmon M. A.， Schlessinger J.， Cell， 2010， 141（7）， 1117—1134
[97]	Zhang L.， Chu M.， Ji C.， Wei J.， Yang Y.， Huang Z.， Tan W.， Tan J.， Yuan Q.， Anal. Chem.， 2022， 94（50）， 17413—17421
[98]	Ogorek A. N.， Zhou X.， Martell J. D.， J. Am. Chem. Soc.， 2023， 145（30）， 16913—16923
[99]	Liang H.， Chen S.， Li P.， Wang L.， Li J.， Li J.， Yang H. H.， Tan W.， J. Am. Chem. Soc.， 2018， 140（12）， 4186—4190
[100]	Wang L.， Li W.， Sun J.， Zhang S. Y.， Yang S.， Li J.， Li J.， Yang H. H.， Anal. Chem.， 2018， 90（24）， 14433—14438
[101]	Kan A.， Liu， X.， Xu X.， Zhang N.， Jiang， W.， Chem. Commun.， 2020， 56（87）， 13405—13408
[102]	Zhao X.， Han Q.， Na N.， Ouyang J.， Anal. Chem.， 2021， 93（43）， 14514—14520
[103]	Xu L.， Zhou Z.， Gou X.， Shi W.， Gong Y.， Yi M.， Cheng W.， Song F.， Biosens. Bioelectron.， 2021， 179， 113064
[104]	Niederauer C.， Nguyen C.， Wang⁃Henderson M.， Stein J.， Strauss， S.， Cumberworth， A.， Stehr F.， Jungmann R.， Schwille P.， Ganzinger K. A.， Nat. Commun.， 2023， 14（1）， 4345
[105]	Ferapontov A.， Omer M.， Baudrexel I.， Nielsen J. S.， Dupont D. M.， Juul⁃Madsen K.， Steen P.， Eklund A. S.， Thiel S.， Vorup⁃Jensen T.， Jungmann R.， Kjems J.， Degn S. E.， Nat. Commun.， 2023， 14（1）， 976
[106]	Riera R.， Archontakis E.， Cremers G.， De Greef T.， Zijlstra P.， Albertazzi L.， ACS Sens.， 2023， 8（1）， 80—93
[107]	Harwardt M. I. E.， Schroder M. S.， Li Y.， Malkusch S.， Freund P.， Gupta S.， Janjic N.， Strauss S.， Jungmann R.， Dietz M. S.， Heilemann M.， Int. J. Mol. Sci.， 2020， 21（8）， 2803
[108]	Chen S.， Xu Z.， Li S.， Liang H.， Zhang C.， Wang Z.， Li J.， Li J.， Yang H.， Angew. Chem. Int. Ed.， 2022， 61（11）， e202113795
[109]	Dong C.， Fang X.， Xiong J.， Zhang J.， Gan H.， Song C.， Wang L.， ACS Nano， 2022， 16（9）， 14055—14065
[110]	Wang J.， Song J.， Zhang X.， Wang S. M.， Kang B.， Li X. L.， Chen H. Y.， Xu J. J.， J. Am. Chem. Soc.， 2023， 145（2）， 1273—1284
[111]	Yang W.， Huang Z.， Xu Z.， Ma X.， Huang S.， Li J.， Li J.， Yang H.， Anal. Chem.， 2022， 94（2）， 1101—1107