Single-molecule Imaging and Analysis of Signal Transduction Proteins on Cell Membranes †

doi:10.7503/cjcu20190663

Abstract

Abstract:

Membrane proteins play an important role in cell signal transduction. Structural and functional abnormalities of membrane proteins can cause a variety of diseases. The development of single-molecule fluorescence imaging technology has enabled researchers to study the location and dynamic behavior of single membrane proteins in living cell systems, and their interactions with other molecules. Single-molecule fluorescence imaging technology has been widely used to reveal the molecular mechanisms of signal transduction under physiological conditions in recent years. Based on the our research work, this paper introduces the imaging principle, fluorescent labeling method and data analysis method of single-molecule fluorescence imaging in the study of cell membrane proteins, and further reviews the research progress of single-molecule fluorescence imaging on mechanistic study of several important signal transduction membrane proteins and related drug development.

Key words: Single molecule fluorescence imaging, Cell membrane receptor, Total internal reflection fluorescence microscope, Super-resolution imaging, Single molecule analysis

CLC Number:

O657.3

TrendMD:

LIANG Yuxin, ZHAO Rong, LIANG Xinyue, FANG Xiaohong. Single-molecule Imaging and Analysis of Signal Transduction Proteins on Cell Membranes ^†[J]. Chem. J. Chinese Universities, 2020, 41(6): 1127.

Figures/Tables 8

References 86

[1]	Balazsi G., van Oudenaarden A., Collins J. J., Cell, 2011, 144(6), 910—925 doi: 10.1016/j.cell.2011.01.030 URL
[2]	Sever R., Brugge J. S., Cold Spring Harb. Perspect. Med., 2015, 5(4), a006098 doi: 10.1101/cshperspect.a006098 URL
[3]	Insel P. A., Sriram K., Wiley S. Z., Wilderman A., Katakia T., McCann T., Yokouchi H., Zhang L., Corriden R., Liu D., Feigin M. E., French R. P., Lowy A. M., Murray F., Front. Pharmacol., 2018, 9, 1—11 doi: 10.3389/fphar.2018.00001 URL
[4]	Lemmon M. A., Schlessinger J., Cell, 2010, 141(7), 1117—1134 doi: 10.1016/j.cell.2010.06.011 URL
[5]	Calebiro D., Sungkaworn T., Trends Pharmacol. Sci., 2018, 39(2), 109—122 doi: 10.1016/j.tips.2017.10.010 URL
[6]	Elf J., Barkefors I., Annu. Rev. Biochem., 2019, 88, 635—659 doi: 10.1146/annurev-biochem-013118-110801 URL
[7]	Sako Y., Minoguchi S., Yanagida T., Nat. Cell Biol., 2000, 2(3), 168—172 doi: 10.1038/35004044 URL
[8]	Schutz G. J., Kada G., Pastushenko V. P., Schindler H., Embo J., 2000, 19(5), 892—901 doi: 10.1093/emboj/19.5.892 URL
[9]	Li N., Zhao R., Sun Y., Ye Z., He K. M., Fang X. H., Natl. Sci. Rev., 2017, 4(5), 739—760 doi: 10.1093/nsr/nww055 URL
[10]	Thompson N. L., Pearce K. H., Hsieh H. V., Eur. Biophys. J. Biophys. Lett., 1993, 22(5), 367—378 doi: 10.1007/BF00213560 URL
[11]	Demuro A., Parker I., Biophys. J., 2004, 86(5), 3250—3259 doi: 10.1016/S0006-3495(04)74373-8 URL
[12]	Zhang W., Jiang Y. X., Wang Q., Ma X. Y., Xiao Z. Y., Zuo W., Fang X. H., Chen Y. G., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2009, 106(37), 15679—15683 doi: 10.1073/pnas.0908279106 URL
[13]	Konopka C. A., Bednarek S. Y., Plant J., 2008, 53(1), 186—196 doi: 10.1111/tpj.2008.53.issue-1 URL
[14]	Tokunaga M., Imamoto N., Sakata-Sogawa K., Nat. Methods, 2008, 5(2), 159—161
[15]	Luo W. X., Xia T., Xu L., Chen Y. G., Fang X. H., J. Biophotonics, 2014, 7(10), 788—798 doi: 10.1002/jbio.201300020 URL
[16]	Fu Y., Winter P. W., Rojas R., Wang V., McAuliffe M., Patterson G. H., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2016, 113(16), 4368—4373 doi: 10.1073/pnas.1516715113 URL
[17]	Sigal Y. M., Zhou R. B., Zhuang X. W., Science, 2018, 361(6405), 880—887 doi: 10.1126/science.aau1044 URL
[18]	Zhou R. B., Han B. R., Xia C. L., Zhuang X. W., Science, 2019, 365(6456), 929—934 doi: 10.1126/science.aaw5937 URL
[19]	Inavalli V. V. G. K., Lenz M. O., Butler C., Angibaud J., Compans B., Levet F., Tonnesen J., Rossier O., Giannone G., Thoumine O., Hosy E., Choquet D., Sibarita J. B., Nagerl U. V., Nat. Methods, 2019, 16(12), 1263—1268 doi: 10.1038/s41592-019-0611-8 URL
[20]	Nerreter T., Letschert S., Goetz R., Doose S., Danhof S., Einsele H., Sauer M., Hudecek M., Nat. Commun., 2019, 10, 1—11 doi: 10.1038/s41467-018-07882-8 URL
[21]	Qin G. G., Li W. H., Xu J. C., Kou X. L., Zhao R., Luo F., Fang X. H., Chin. J. Anal. Chem., 2017, 45(12), 1813—1822 doi: 10.1016/S1872-2040(17)61056-9 URL
[22]	Cranfill P. J., Sell B. R., Baird M. A., Allen J. R., Lavagnino Z., de Gruiter H. M., Kremers G. J., Davidson M. W., Ustione A., Piston D. W., Nat. Methods, 2016, 13(7), 557—562 doi: 10.1038/nmeth.3891 URL
[23]	Bajar B. T., Lam A. J., Badiee R. K., Oh Y. H., Chu J., Zhou X. X., Kim N., Kim B. B., Chung M., Yablonovitch A. L., Cruz B. F., Kulalert K., Tao J. J., Meyer T., Su X. D., Lin M. Z., Nat. Methods, 2016, 13(12), 993—996
[24]	Shaner N. C., Lambert G. G., Chammas A., Ni Y., Cranfill P. J., Baird M. A., Sell B. R., Allen J. R., Day R. N., Israelsson M., Davidson M. W., Wang J., Nat. Methods, 2013, 10(5), 407—409
[25]	Bajar B. T., Wang E. S., Lam A. J., Kim B. B., Jacobs C. L., Howe E. S., Davidson M. W., Lin M. Z., Chu J., Sci. Rep., 2016, 6(1), 20889 doi: 10.1038/srep20889 URL
[26]	Bindels D. S., Haarbosch L., van Weeren L., Postma M., Wieser K. E., Mastop M., Aumonier S., Gotthard G., Royant A., Hink M. A., Gadella T. W. J. J., Nat. Methods, 2017, 14(1), 53—56 doi: 10.1038/nmeth.4074 URL
[27]	Ran F. A., Hsu P. D., Lin C. Y., Gootenberg J. S., Konermann S., Trevino A. E., Scott D. A., Inoue A., Matoba S., Zhang Y., Zhang F., Cell, 2013, 154(6), 1380—1389 doi: 10.1016/j.cell.2013.08.021 URL
[28]	Jinek M., Chylinski K., Fonfara I., Hauer M., Doudna J. A., Charpentier E., Science, 2012, 337(6096), 816—821
[29]	Tasan I., Sustackova G., Zhang L. G., Kim J., Sivaguru M., HamediRad M., Wang Y. C., Genova J., Ma J., Belmont A. S., Zhao H. M., Nucleic Acids Res., 2018, 46(17), e100
[30]	Wang S. X., Cao J., Cheng Y. X., Lu C. H., Chem. Res. Chinese Universities, 2019, 35(6), 967—971
[31]	Xu G. P., Tang Y. H., Lin W. Y., Chem. Res. Chinese Universities, 2018, 34(4), 523—527
[32]	Liu Z., Lavis L. D., Betzig E., Mol. Cell, 2015, 58(4), 644—659
[33]	Hughes L. D., Rawle R. J., Boxer S. G., PLoS One, 2014, 9(2), e87649 doi: 10.1371/journal.pone.0087649 URL
[34]	Grimm J. B., English B. P., Choi H., Muthusamy A. K., Mehl B. P., Dong P., Brown T. A., Lippincott-Schwartz J., Liu Z., Lionnet T., Lavis L. D., Nat. Methods, 2016, 13(12), 985—988
[35]	Karch S., Broichhagen J., Schneider J., Boening D., Hartmann S., Schmid B., Tripal P., Palmisano R., Alzheimer C., Johnsson K., Huth T., J. Med. Chem., 2018, 61(14), 6121—6139
[36]	Los G. V., Encell L. P., McDougall M. G., Hartzell D. D., Karassina N., Zimprich C., Wood M. G., Learish R., Ohane R. F., Urh M., Simpson D., Mendez J., Zimmerman K., Otto P., Vidugiris G., Zhu J., Darzins A., Klaubert D. H., Bulleit R. F., Wood K. V., ACS Chem. Biol., 2008, 3(6), 373—382
[37]	Gautier A., Juillerat A., Heinis C., Correa I. R. J., Kindermann M., Beaufils F., Johnsson K., Chem. Biol., 2008, 15(2), 128—136
[38]	Plass T., Milles S., Koehler C., Szymanski J., Mueller R., Wiessler M., Schultz C., Lemke E. A., Angew. Chem. Int. Ed., 2012, 51(17), 4166—4170 doi: 10.1002/anie.201108231 URL
[39]	Nikic I., Plass T., Schraidt O., Szymanski J., Briggs J. A. G., Schultz C., Lemke E. A., Angew. Chem. Int. Ed., 2014, 53(8), 2245—2249
[40]	Cheng M., Zhang W., Yuan J. H., Luo W. X., Li N., Lin S. X., Yang Y., Fang X. H., Chen P. R., Chem. Commun., 2014, 50(94), 14724—14727
[41]	Devaraj N. K., Hilderbrand S., Upadhyay R., Mazitschek R., Weissleder R., Angew. Chem. Int. Ed., 2010, 49(16), 2869—2872
[42]	Wang L., Zong S. F., Wang Z. Y., Lu J., Chen C., Zhang R. H., Cui Y. P., Nanotechnology, 2018, 29(28), 285602
[43]	Vu T. Q., Lam W. Y., Hatch E. W., Lidke D. S., Cell Tissue Res., 2015, 360(1), 71—86
[44]	Liu H. F., Li Z. H., Sun Y. Q., Geng X., Hu Y. L., Meng H. M., Ge J., Qu L. B., Sci. Rep., 2018, 8, 1086
[45]	Li D. Y., Qin W., Xu B., Qian J., Tang B. Z., Adv. Mater., 2017, 29(43), 1703643
[46]	Haziza S., Mohan N., Loe-Mie Y., Lepagnol-Bestel A. M., Massou S., Adam M. P., Le X. L., Viard J., Plancon C., Daudin R., Koebel P., Dorard E., Rose C., Hsieh F. J., Wu C. C., Potier B., Herault Y., Sala C., Corvin A., Allinquant B., Chang H. C., Treussart F., Simonneau M., Nat. Nanotechnol., 2017, 12(4), 322—328
[47]	Zhang D., Wei L., Zhong M., Xiao L., Li H. W., Wang J., Chem. Sci., 2018, 9(23), 5260—5269
[48]	Wu Y. Y., Ruan H. F., Zhao R., Dong Z. Z., Li W. H., Tang X. J., Yuan J. H., Fang X. H., Adv. Opt. Mater., 2018, 6(19), 1800333
[49]	Jin D. Y., Xi P., Wang B. M., Zhang L., Enderlein J., van Oijen A. M., Nat. Methods, 2018, 15(6), 415—423
[50]	Jaqaman K., Loerke D., Mettlen M., Kuwata H., Grinstein S., Schmid S. L., Danuser G., Nat. Methods, 2008, 5(8), 695—702
[51]	Meijering E., Dzyubachyk O., Smal I., Methods Enzymol., 2012, 504, 183—200
[52]	Chenouard N., Smal I., de Chaumont F., Maska M., Sbalzarini I. F., Gong Y., Cardinale J., Carthel C., Coraluppi S., Winter M., Cohen A. R., Godinez W. J., Rohr K., Kalaidzidis Y., Liang L., Duncan J., Shen H., Xu Y., Magnusson K. E. G., Jalden J., Blau H. M., Paul-Gilloteaux P., Roudot P., Kervrann C., Waharte F., Tinevez J. Y., Shorte S. L., Willemse J., Celler K., van Wezel G. P., Dan H. W., Tsai Y. S., Ortiz de Solorzano C., Olivo-Marin J. C., Meijering E., Nat. Methods, 2014, 11(3), 281—289
[53]	Calebiro D., Rieken F., Wagner J., Sungkaworn T., Zabel U., Borzi A., Cocucci E., Zuern A., Lohse M. J., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2013, 110(2), 743—748
[54]	Ulbrich M. H., Isacoff E. Y., Nat. Methods, 2007, 4(4), 319—321 doi: 10.1038/nmeth1024 URL
[55]	Xu J. C., Qin G. G., Luo F., Wang L. N., Zhao R., Li N., Yuan J. H., Fang X. H., J. Am. Chem. Soc., 2019, 141(17), 6976—6985 doi: 10.1021/jacs.9b00688 URL
[56]	Yuan J. H., He K. M., Cheng M., Yu J. Q., Fang X. H., Chem. Asian J., 2014, 9(8), 2303—2308 doi: 10.1002/asia.v9.8 URL
[57]	Kusumi A., Sako Y., Yamamoto M., Biophys. J., 1993, 65(5), 2021—2040 doi: 10.1016/S0006-3495(93)81253-0 URL
[58]	Andrec M., Levy R. M., Talaga D. S., J. Phys. Chem. A, 2003, 107(38), 7454—7464
[59]	Persson F., Linden M., Unoson C., Elf J., Nat. Methods, 2013, 10(3), 265—269 doi: 10.1038/nmeth.2367 URL
[60]	Zhao R., Yuan J. H., Li N., Sun Y. H., Xia T., Fang X. H., Anal. Chem., 2019,91(21), 13390—13397 doi: 10.1021/acs.analchem.9b01005 URL
[61]	Zhao R., Li N., Xu J. C., Li W. H., Fang X. H., Acta Biochim. Biophys. Sin., 2018, 50(1), 51—59 doi: 10.1093/abbs/gmx121 URL
[62]	Mercer T. R., Neph S., Dinger M. E., Crawford J., Smith M. A., Shearwood A. M. J., Haugen E., Bracken C. P., Rackham O., Stamatoyannopoulos J. A., Filipovska A., Mattick J. S., Cell, 2011, 146(4), 645—658 doi: 10.1016/j.cell.2011.06.051 URL
[63]	Zhang W., Yuan J. H., Yang Y., Xu L., Wang Q., Zuo W., Fang X. H., Chen Y. G., Cell Res., 2010, 20(11), 1216—1223 doi: 10.1038/cr.2010.105 URL
[64]	Ma X. Y., Wang Q., Jiang Y. X., Xiao Z. Y., Fang X. H., Chen Y. G., Biochem. Biophys. Res. Commun., 2007, 356(1), 67—71 doi: 10.1016/j.bbrc.2007.02.080 URL
[65]	Lu Z. X., Murray J. T., Luo W. J., Li H. L., Wu X. P., Xu H. X., Backer J. M., Chen Y. G., J. Biol. Chem., 2002, 277(33), 29363—29368 doi: 10.1074/jbc.M203495200 URL
[66]	Penheiter S. G., Mitchell H., Garamszegi N., Edens M., Dore J. J. E., Leof E. B., Mol. Cell Biol., 2002, 22(13), 4750—4759
[67]	Li N., Yang Y., He K. M., Zhang F. Y., Zhao L. B., Zhou W., Yuan J. H., Liang W., Fang X. H., Sci. Rep., 2016, 6, 33469 doi: 10.1038/srep33469 URL
[68]	Conner S. D., Schmid S. L., Nature, 2003, 422(6927), 37—44 doi: 10.1038/nature01451 URL
[69]	He K. M., Yan X. H., Li N., Dang S., Xu L., Zhao B., Li Z. J., Lv Z. Z., Fang X. H., Zhang Y. Y., Chen Y. G., Cell Res., 2015, 25(6), 738—752
[70]	Zhang M. L., Zhang Z., He K., Wu J. M., Li N., Zhao R., Yuan J. H., Xiao H., Zhang Y. Y., Fang X. H., Anal. Chem., 2018, 90(7), 4282—4287 doi: 10.1021/acs.analchem.7b03448 URL
[71]	Chung I., Akita R., Vandlen R., Toomre D., Schlessinger J., Mellman I., Nature, 2010, 464(7289), 783—787 doi: 10.1038/nature08827 URL
[72]	Huang Y., Bharill S., Karandur D., Peterson S. M., Marita M., Shi X., Kaliszewski M. J., Smith A. W., Isacoff E. Y., Kuriyan J., eLife, 2016, 5, e14107 doi: 10.7554/eLife.14107 URL
[73]	Xiao Z. Y., Ma X. Y., Jiang Y. X., Zhao Z. L., Lai B., Liao J. Y., Yue J. C., Fang X. H., J. Phys. Chem. B, 2008, 112(13), 4140—4145 doi: 10.1021/jp710302j URL
[74]	Song D. K., Meng J. C., Cheng J., Fan Z., Chen P. Y., Ruan H. F., Tu Z. Y., Kang N., Li N., Xu Y., Wang X. B., Shi F., Mu L. B., Li T. F., Ren W. R., Lin X., Zhu J., Fang X., Amrein M. W., Wu W. H., Yan L. T., Lu J. H., Xia T., Shi Y., Nature Microbiology, 2019, 4(1), 97—111
[75]	Felce J. H., Davis S. J., Klenerman D., Trends Pharmacol. Sci., 2018, 39(2), 96—108
[76]	Black J. B., Premont R. T., Daaka Y., Semin. Cell Dev. Biol., 2016, 50, 95—104
[77]	Sungkaworn T., Jobin M. L., Burnecki K., Weron A., Lohse M. J., Calebiro D., Nature, 2017, 550(7677), 543—547
[78]	Chaplin R., Thach L., Hollenberg M. D., Cao Y., Little P. J., Kamato D., J. Cell Commun. Signal, 2017, 11(2), 117—125 doi: 10.1007/s12079-017-0375-9 URL
[79]	Sun Y. H., Li N., Zhang M. L., Zhou W., Yuan J. H., Zhao R., Wu J. M., Li Z. J., Zhang Y. Y., Fang X. H., Chem. Commun., 2016, 52(44), 7086—7089 doi: 10.1039/C6CC00628K URL
[80]	Zhang M. L., He K. M., Wu J. M., Li N., Yuan J. H., Zhou W., Ye Z., Li Z. J., Xiao H., Lv Z. Z., Zhang Y. Y., Fang X. H., Sci. China-Chem., 2017, 60(10), 1310—1317
[81]	Santos R., Ursu O., Gaulton A., Bento A. P., Donadi R. S., Bologa C. G., Karlsson A., Al-Lazikani B., Hersey A., Oprea T. I., Overington J. P., Nat. Rev. Drug Discov., 2017, 16(1), 19—34 doi: 10.1038/nrd.2016.230 URL
[82]	Yanagawa M., Hiroshima M., Togashi Y., Abe M., Yamashita T., Shichida Y., Murata M., Ueda M., Sako Y., Sci. Signal., 2018, 11(548), eaao1917
[83]	He K. M., Fu Y. N., Zhang W., Yuan J. H., Li Z. J., Lv Z. Z., Zhang Y. Y., Fang X. H., Biochem. Biophys. Res. Commun., 2011, 407(2), 313—317
[84]	Yang Y., Xu Y. C., Xia T., Chen F. J., Zhang C. L., Liang W., Lai L. H., Fang X. H., Chem. Commun., 2011, 47(19), 5440—5442
[85]	Xiao H., Zhang J. S., Xu Z. H., Feng Y. N., Zhang M. L., Liu J. L., Chen R. F., Shen J., Wu J. M., Lu Z. Z., Fang X. H., Li J. Y., Zhang Y. Y., Sci. Rep., 2016, 6, 28597
[86]	Wisler J. W., DeWire S. M., Whalen E. J., Violin J. D., Drake M. T., Ahn S., Shenoy S. K., Lefkowitz R. J., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2007, 104(42), 16657—16662